Nachdem die Blutkönigin Casteel in ihre Gewalt gebracht hat, erklärt Poppy ihr den Krieg. Sie ist fest entschlossen, ihre große Liebe zu retten und die Aufgestiegenen daran zu hindern, Atlantis und Solis einzunehmen. Doch der Kampf gegen die Aufgestiegenen ist erst der Beginn: In den Schatten sind uralte Mächte erwacht, die die Schrecken längst vergangener Zeiten mit sich bringen. Nun ist die Stunde gekommen, in der Poppy, ihr Schicksal annehmen und die Prophezeiung erfüllen muss ...